Trong những giờ đầu tiên sau khi chiếm Cung điện Mùa đông, Dybenko đã trực tiếp vào Bộ Tư pháp và phá hủy các tài liệu liên quan đến việc tài trợ cho đảng Bolshevik bởi các chiến dịch bí mật của quân đội Đức và Bộ Tổng Tham mưu Quân đội Đức. Dybenko được bổ nhiệm làm Ủy viên Nhân dân (Bộ trưởng) về các vấn đề hải quân. Lenin cũng không dựa vào Dybenko như một chỉ huy Hải quân mà giao cho Dybenko một trợ lý (cựu đô đốc thuộc Nga Hoàng, người đã giúp quản lý các vấn đề chuyên môn của Hải quân).

Ngày 18 tháng 2 năm 1918, quân đội Đức tiến về phía Petrograd. Chính quyền Lenin-Trotsky đã gửi Dybenko đến bảo vệ Petrograd bằng lực lượng của Hạm đội Baltic. Tuy nhiên Dybenko và các thủy thủ của ông đã thất bại và chạy trốn. Chính phủ đã ban hành lệnh bắt giữ Dybenko và đưa ông ta đến Matxcova, rằng Dybenko có thể phải đối mặt với tòa án. Quân Đức trên thực tế đã bị chặn đứng bởi cựu tướng quân người do Thái Nikolayev, người đã tổ chức một số binh sĩ Nga rút lui để chiến đấu. Thất bại tại Narva đã khiến chính phủ Bolshevik ký Hòa ước Brest-Litovsk. Vào tháng 4 năm 1918, Dybenko bị sa thải khỏi chính phủ, bị trục xuất khỏi đảng cộng sản và bị đưa ra xét xử vì hèn nhát. Tuy nhiên, tòa án đã tuyên bố Dybenko vô tội, vì "Không phải là chuyên gia quân sự, Dybenko hoàn toàn không có thẩm quyền cũng như không được đào tạo cho nhiệm vụ,... Dybenko không chuẩn bị để chiến đấu...".

Dybenko phản đối mạnh mẽ Hòa ước Brest-Litovsk, và cố gắng tổ chức các thủy thủ để chống lại nó. Dybenko đã bị bắt. Theo lời khai của J.Sadoul, một nhà xã hội chủ nghĩa người Pháp đã có mặt tại Matxcova và viết hồi ký về thời kỳ này là những thủy thủ của Dybenko đã cứu Dybenko. Họ đe dọa sẽ nổ súng trên điện Kremlin và khủng bố các thành viên chính phủ Bolshevik. Sự can thiệp của vợ Dybenko là Alexandra Kollontai, sau đó là Ủy ban Nhân dân về các vấn đề xã hội, cũng đóng một vai trò quan trọng.

Vào tháng 4 năm 1918, Dybenko đến Samara, một thành phố được cai trị bởi các đảng phái đối lập với Bolshevik và phản đối Hòa ước Brest-Litovsk. Dybenko sớm lãnh đạo phe đối lập địa phương, và từ thị trấn xa xôi đó, ông đã xuất bản các lá thư cáo buộc Lenin tham nhũng, ăn cắp 90 tấn vàng, bất lực, khủng bố và là một điệp viên người Đức. Các nhóm đối lập Samara lên kế hoạch một cuộc nổi loạn vũ trang vào ngày 15 tháng 5 năm 1918. Tuy nhiên, một tuần trước ngày nổi loạn, Dybenko xuất hiện trở lại ở Matxcova. Ở đó, ông được tha thứ và ân xá, với điều kiện ông sẽ không bao giờ can thiệp vào chính trị nữa. Cuộc nổi dậy Samara bị nghiền nát bởi lực lượng Bolshevik. Dybenko rời Matxcova. Để giữ Dybenko tránh xa Hải quân Baltic, Lenin đã bổ nhiệm Dybenko làm một chỉ huy quân sự cấp thấp tại vùng không người giữa Nga và Ukraine. Ukraine đã bị quân đội Đức chiếm đóng như là kết quả của Hòa ước Brest-Litovsk, và sau khi Đức đầu hàng và rút lui, tình hình ở đó đã trở nên hỗn loạn.